Allerede i 400-tallet blev der bygget en kirke på det sted, hvor martyren St-Denis skulle været begravet. Omkring kirken voksede et Benediktiner-kloster op. Den nuværende kirke blev bygget i 1100- og 1200-tallet af Sugar og Pierre de Montreuil. Kirken blev brugt til kongelige ceremonier, men den blev også gravplads for kongerne, hvor de fleste franske konger er begravet her.
Under revolutionen i 1789 blev kirken hærget og flere af gravene ødelagt. Nogle blev dog reddet, da de blev flyttet til Paris. I 1806 under Napoleon d. 1. startede et restaurationsarbejde af kirken. I 1816 under Ludvig d. 18. blev de kongelige grave flyttet tilbage til St-Denis, og kirken fik igen stor betydning som kongernes gravplads.
I midten af 1800-tallet gennemgik kirken en større restaurering af bl.a. arkitekten Viollet-le-Duc, og det var hans fortjeneste at den ser ud, som den gør i dag.
Kirken er 108 meter i længden og 38 meter i bredden (tværskibet). Den arkitektoniske stil er tidlig gotisk, men den er bl.a. bygget på romanske krypter. Der er ikke et nordlig tårn på kirken, men et sydlig tårn, hvilket gør harmonien mindre. Ved siden af kirken ligger et abbedi, hvor den nuværende klosterbygning er fra 1700-tallet.